Quake III Arena обладает очень простой историей, которая служит лишь фоном для стремительных сражений. Сквозь бесчисленные измерения загадочная и всемогущая Vadrigar собирает величайших воинов Вселенной и заточает их в огромном комплексе боевых арен. Стремясь к славе, выживанию или просто наслаждаясь битвой, эти чемпионы бесконечно сражаются друг с другом в смертельных поединках и турнирах. Каждая победа приближает их к ещё более сильным противникам, а каждое поражение означает гибель. Арены расположены на инопланетных мирах, в древних храмах, промышленных комплексах и невероятных ландшафтах, где проверяются скорость, точность и мастерство. Вместо традиционного сюжета игра сосредоточена на вечном состязании, в котором только сильнейший воин способен стать величайшим чемпионом смертоносной Arena Vadrigar.