Quake III Arena possui uma história simples, servindo principalmente como pano de fundo para sua ação intensa e veloz. Através de incontáveis dimensões, a misteriosa e poderosa Vadrigar reúne os maiores guerreiros do universo e os aprisiona em um enorme complexo de arenas. Movidos pela glória, pela sobrevivência ou pelo puro desejo de lutar, esses campeões enfrentam-se em combates e torneios intermináveis. Cada vitória os aproxima de adversários ainda mais poderosos, enquanto cada derrota representa a destruição. As arenas se espalham por mundos alienígenas, templos antigos, instalações industriais e paisagens impossíveis, todas criadas para testar velocidade, precisão e habilidade. Em vez de contar uma história tradicional, o jogo destaca uma competição eterna, na qual apenas o guerreiro mais forte pode conquistar o título de campeão supremo da Arena de Vadrigar.