Quake III Arena की कहानी बहुत संक्षिप्त है और मुख्य रूप से इसके तेज़-रफ्तार युद्धों की पृष्ठभूमि तैयार करती है। अनगिनत आयामों में रहस्यमयी और सर्वशक्तिमान Vadrigar ब्रह्मांड के सबसे महान योद्धाओं को इकट्ठा कर एक विशाल एरीना परिसर में कैद कर देता है। गौरव, जीवित रहने या केवल युद्ध की लालसा से प्रेरित ये योद्धा लगातार डेथमैच और टूर्नामेंट में एक-दूसरे से लड़ते हैं। हर जीत उन्हें और भी शक्तिशाली प्रतिद्वंद्वियों के करीब ले जाती है, जबकि हर हार उनका अंत साबित हो सकती है। युद्धभूमियाँ एलियन दुनिया, प्राचीन मंदिरों, औद्योगिक परिसरों और असंभव प्रतीत होने वाले स्थानों में फैली हुई हैं, जहाँ गति, सटीकता और कौशल की अंतिम परीक्षा होती है। पारंपरिक कहानी के बजाय, खेल एक अनंत प्रतियोगिता पर केंद्रित है, जहाँ केवल सबसे शक्तिशाली योद्धा ही Vadrigar की घातक Arena का सर्वोच्च चैंपियन बन सकता है।