تدور أحداث القصة قبل أحداث لعبة Devil May Cry الأصلية، حيث يجد صائد الشياطين الشاب Dante نفسه وسط صراع شرس مع شقيقه التوأم Vergil. ينجذب Dante إلى برج غامض يُدعى Temen-ni-gru، ليكتشف أن Vergil يسعى إلى إطلاق قوة والدهما الأسطوري Sparda معتقدًا أنها ستمنحه قوة لا تُضاهى. ومع ارتفاع البرج فوق المدينة، يخوض Dante معارك ضد شياطين قوية ويكشف أسرارًا عن ماضي عائلته. كما يواجه قرارات صعبة تتعلق بالقوة والمصير والإنسانية. وخلال رحلته يلتقي بالغامضة Lady، التي تتقاطع مهمتها الانتقامية مع طريقه. وبفضل الأكشن المكثف والشخصيات المميزة والعداوات الدرامية، تروي Devil May Cry 3 قصة تحوّل Dante إلى صائد الشياطين الأسطوري الذي يعرفه المعجبون اليوم.