تدور أحداث Warhammer 40,000: Dawn of War III في مستقبل مظلم تسوده الحروب، حيث يتابع اللاعب صراعًا شرسًا على عالم Acheron الغامض، إذ تتسابق ثلاث فصائل قوية — Space Marines وOrks وEldar — للسيطرة على سلاح قديم فائق القوة يُعرف باسم Spear of Khaine. ومع اشتعال الحرب في أنحاء الكوكب، يقود أبطال أسطوريون جيوشهم عبر معارك ضخمة مليئة بالتخطيط الاستراتيجي والدمار والمواجهات الملحمية. تسعى كل فصيلة لتحقيق أهدافها الخاصة، فتتشكل تحالفات هشة وتندلع عداوات مريرة بينما تنكشف أسرار قد تغير مصير المجرة بأكملها. ومن خلال مزيج رائع من القتال المكثف والسرد المشوق، تقدم اللعبة قصة درامية عن القوة والتضحية والبقاء في عالم Warhammer 40,000 القاسي.