Silent Hill 4: The Room की कहानी Henry Townshend के इर्द-गिर्द घूमती है, जो एक साधारण व्यक्ति है और अचानक अपने अपार्टमेंट, रूम 302, के भीतर फँस जाता है, जहाँ से निकलने का कोई स्पष्ट रास्ता नहीं होता। जब दीवारों में रहस्यमय छेद दिखाई देने लगते हैं, तो वह पता लगाता है कि वे भयावह दुनिया की ओर ले जाते हैं, जो डरावने प्राणियों और अंधेरे रहस्यों से भरी हुई हैं। उसकी खोज उसे Walter Sullivan के दुखद अतीत तक ले जाती है, जो एक सीरियल किलर था और जिसका विकृत इतिहास उस अपार्टमेंट तथा एक दुष्ट अनुष्ठान से जुड़ा हुआ है। जैसे-जैसे वास्तविकता और दुःस्वप्न एक-दूसरे में घुलने लगते हैं, Henry को बढ़ते खतरों से बचते हुए कमरे 302 पर मंडरा रहे अभिशाप को समाप्त करने की कोशिश करनी पड़ती है। यह कहानी मनोवैज्ञानिक हॉरर, अलौकिक रहस्य और भावनात्मक त्रासदी का अनोखा मिश्रण प्रस्तुत करती है। हर नए खुलासे के साथ Henry एक ऐसे भयावह दुःस्वप्न में और गहराई तक खिंचता चला जाता है, जहाँ कमरे से बाहर निकलना शायद उसकी परीक्षा की केवल शुरुआत है।